Mainitaan kauppapaikkana jo 1336 ja itsenäisenä kirkkoherrakuntana ainakin 1370. Uudenkaupungin rauhassa seurakunnan kaakkoisosa liitettiin Venäjän keisarikuntaan. Raja määrättiin kulkemaan pappilan maiden läpi siten, että kirkko ja pappila jäivät 1/8 peninkulman päähän rajasta Ruotsin puolelle. Seurakunta siirrettiin kuuluvaksi Venäjän keisarikuntaan Turun rauhassa 1742. 1500-luvun alkuvuosikymmeninä rakennetun kivisakastin kupeessa on jo varhaisista ajoista ollut ainakin 3 puukirkkoa. Nykyistä kirkkoa edeltävä oli 1620-luvulla jo niin huonossa kunnossa, että käräjillä suunniteltiin uuden kirkon rakentamista. Uusi kirkko valmistui kuitenkin vasta 1766. Vanha kirkko ei kuitenkaan jäänyt käyttämättömäksi. Kun ruumiiden hautaaminen kirkkoon kiellettiin, ei kieltoa tarvinnut soveltaa vanhaan kirkkoon, joka näin pysyi hautauskappelina vielä useita vuosia. Vasta vuonna 1847 kirkko purettiin.
Seurakuntaan perustettiin kansanopisto 1895. Seurakunnan pohjoisosista muodostettiin Miehikkälän itsenäinen kirkkoherrakunta 1863. Ero toteutui 1887 ja perustettuun seurakuntaan liitettiin kuuluvaksi vielä kaksi pienempää kylää 1900.
Muut nimet
Vederlax, Wederlax, Werlax, Wirilax
Maakirjakylät
Alapihlaja, Alaurpala, Eerikkälä, Hailila, Heikkilä, Hellänkylä (Helingby), Hämeenkylä, Häppilä, Järvelä, Järvenkylä, Kattilainen (Kattilais), Kiiskilahti, Koivuniemi, Koskela, Kotola, Kurkela, Länsikylä (Flankarböle), Martinsaari, Mattila, Mustamaa, Orslahti, Paatio (Båtö), Pajulahti, Pajusaari, Pappila, Pitkäpaasi, Pyterlahti, Ravijoki, Ravijärvi, Reinikkala, Rännälä (Grennäs), Sydänkylä (Kallfjärd), Säkäjärvi, Tiilikkala, Vaalimaa (Vadermaa), Vilkkilä (Kyrkoböhle), Virojoki, Yläpihlaja, Yläurpala
Naapuriseurakunnat
Papisto
Suostumus papiston palkasta tutkittiin kihlakunnaoikeudessa 1766 ja sen vahvisti hallitseva senaatti 1769. Uusi suostumus palkasta tehtiin 23.1.1848 ja vahvistettiin 18.3.1848. Kirkkoherran kalakymmenyksistä keisarillisen senaatin päätös 12.10.1865. Maakauppiaitten kirkollisista maksuista keisarillisen senaatin päätös 9.8.1871 ja teollisuuslaitosten maksuista 10.4.1878 ja 17.12.1895. Pitäjän koulumestarin palkasta keisarin kirje 25.4.1857.
Kirkkoherrat
1540 Bartholdus
1545–1571 Johannes Matthiae
1571–1573 Matthias Henrici
1574–1593 Georgius Francisci
1593–1613 Martinus Martini
1614–1654 Ericus Jacobi
1656–1665 Martinus Henrici Fatebur
1665–1695 Henrik Hoppius
1695–1712 Henricus Henrici Hoppius
1719–1739 Karl Fornaeus
1744–1748 Arvid Löflund
1751–1763 Gustav Lilius
1765–1780 David Gestrin
1782–1805 Peter Gestrin
1807–1837 Jakob Johan Corsberg
1840–1877 Henrik Masalin
1879–1883 Anders Oskar Törnudd
1884–1901 Matias Helenius
1935–1941 Onni Oskar Hämäläinen
1942–1948 Kalle Tanska
Kappalaiset
1582–1616 Paulus Andreae Capnionensis
1623–1647 Sigfridus Martini
1649–1665 Henricus Hoppius, vanhempi
1665–1675 Gabriel Bartholdi Ithimaeus
1675–1678 Henricus Romanus
1678–1697 Henricus Hoppius, nuorempi
1697–1705 Kristofer Hoppius
1706–1710 Henrik Hoppius
1723–1742 Matthias Löflund
1745–1756 Andreas Haeggroth
1757–1773 Peter Hordiander
1776–1779 Karl Brandstaka
1782–1786 Johan Westrin
1787–1788 Henrik Magnus Wahrenberg
1789–1820 Israel Oleander
1821–1847 Fredrik Johan Ahlqvist
1848–1869 Alexander Gulin
1876–1885 Konstantin Lindh
1885–1891 Karl Gustaf Forsblom
1891–1908 Juho Henrik Reijonen
1908–1924 Aleksanteri Kuusisto
1924–1931 Frans Arvo Ilmari Pohjannoro
1932–1933 Atte Vehanen
1933–1941 Kalle Tanska
1941–1944 Artturi Viljam Tuomisalo
1944–1950 Lauri Olavi Leikkonen
Apupapit ja armovuodensaarnaajat
1791–1807 Adolf Stenberg, kirkkoherran apulainen, papiston apulainen
1809–1814 Jonatan Gestrin, kirkkoherran apulainen
1817–1819 Kristian Joakim Åkerman, kappalaisen apulainen
1819–1820 Gustaf Vilhelm Virenius, papiston apulainen
1821 Vilhelm Löfberg, virkavuosisaarnaaja
1821–1822 Anders Gjös, armovuosisaarnaaja
1822–1823 Karl Johan Hollender, armovuosisaarnaaja
1832–1833 Daniel Iiristian Hirn, kirkkoherran apulainen
1833–1839 Johan Henril Gestrin, armovuosisaarnaaja
1838–1839 Zacharias Adolf Kroijerus, kappalaisen apulainen
1839–1842 Gregorius Monell, kappalaisen apulainen
1842 Erik Reinhold Sylvin, kappalaisen apulainen
1842–1847 Odert Teodov Illberg, armovuosisaarnaaja, kirkkoherran apulainen
1857–1876 Ferdinand Johan Masalin, kirkkoherran apulainen, sijaiskirkkoherra, vt. kappalainen
1863–1864 Karl Clayhills, kappalaisen apulainen
1883 Gustaf Adolf Vikman, välisaarnaaja
1883 Nikolai Lundahl, välisaarnaaja
1883–1884 Johan Oskar Grönblad, välisaarnaaja
1907–1908 Emil Bernhard Holmstén, kirkkoherran apulainen
Ylimääräiset papit
1666–1667 Henrik Pistor, väliaikainen pappi
1870–1873 Gustaf Mauritz Lundeqvist, vt. kappalainen
1873 Anders Teodor Vinter, vt. kappalainen
1874 Ernst Robert Harlin, vt. kappalainen
1874–1879 Karl Henrik Huhtinen, vt. kappalainen, sijaiskirkkoherra
1900–1901 Matti Tienari, vt. kirkkoherra, välisaarnaaja
1901–1904 Erik Villehard Hynninen, vt. kirkkoherra, virkavuosisaarnaaja
1931–1933 Toivo Immonen, vt. kappalainen
Arkisto
Virolahden seurakunnan rippikirjat alkavat vuodesta 1726, tilikirjat vuodesta 1667 ja historiakirjat vuodesta 1656. Seurakunnan vanhinta arkistoa säilytetään Kansallisarkisto Mikkelissä ja aineistokokonaisuus kattaa vuodet 1656–1980.
Kansallisarkisto on digitoinut Virolahden seurakunnan vanhimmat kirkonkirjat noin 1870-luvulle saakka ja aineisto on vapaasti tutkittavissa Astia-palvelussa. Suomen Sukuhistoriallinen yhdistys (SSHY) on digitoinut seurakunnan nuorempia kirkonkirjoja. Alle 125 vuotta vanhojen aineistojen tutkiminen vaatii kirjautumisen yhdistyksen jäsensivuille.